Montana empezó a jugar fútbol americano cuando tenía 8 años de edad, un año menor que el límite legal. Su padre falsificó los datos haciéndole pasar por un niño de 9 años de edad. Su primer equipo fue el del Instituto Ringgold, donde participó además del fútbol americano en béisbol y baloncesto. Con este último equipo mostró un gran potencial, llevándole a ganar incluso varios campeonatos. Su calidad como jugador de baloncesto era tal que la Universidad Estatal de Carolina del Norte le ofreció una matrícula como jugador de su equipo. Pero Montana no aceptó la propuesta. Finalmente, en su tercer año de secundaria, Montana obtuvo el puesto de quarterback de los Rams Ringgold a partir de esto Montana ocupó el puesto durante los dos últimos años de su carrera en la preparatoria. Después de su último año, fue nombrado All-American.
Fue analizado por los Fighting Irish de la Univerdidad de Notre Dame, quien finalmente le ofreció matricularse. Montana aceptó entre otras cosas porque uno de sus ídolos de su infancia, Terry Hanratty, había pasado también por esta universidad. Hizo su visita oficial de reclutamiento a Notre Dame el fin de semana del 19 de enero de 1974.
Como mera curiosidad, en la universidad decían que tiene un extremo parecido con Barry Manilow, llegando a llamarle "Montanalow".
Cuando Montana llegó a Notre Dame, en el otoño de 1974, y bajo su mando, lograron once victorias y una derrota, además de ganar el título nacional NCAA.
Antes del Draft de 1979, un informe de reclutamiento dio a Montana una puntuación de 6 alto (de un total de 9). El informe decía: "puede esquivar a sus oponentes, pero usualmente asegura que la pelota llegue a su receptor principal aun cuando esté rodeado de hombres. Tiene agallas, toma riesgos. No tiene grandes habilidades, pero podría ser titular un día". El primer contrato de Montana (por tres años) fue un bono por 50,000 dólares y sueldos base de 50,000 dólares, 70,000 dólares y 85,000 dólares. A lo largo de su carrera profesional (14 temporadas más un partido en 1992), Montana completó 3409 de 5391 pases (el 63.2 por ciento) para 40,551 yardas con 273 anotaciones y 139 intercepciones. Sus blancos favoritos para las anotaciones eran Jerry Rice (55) y Dwight Clark (41). En 23 juegos de postemporada, Montana completó 460 de 734 pases (62.7 por ciento) para 5,772 yardas con 45 anotaciones y 21 intercepciones.
Con Montana como titular, los 49's y los Kansas City Chiefs tuvieron un promedio de 117-47 (0.713) en la temporada regular y 15-8 (0.652) en la postemporada. Al único equipo que Montana no venció como titular fue Miami (0-2), pero compensó eso derrotando a los Dolphins en el Super Bowl XIX.
La remontada más grande que ha logrado Montana fue de 28 puntos. En 1980, su primera temporada como titular, Montana llevó a San Francisco a una victoria de 38-35 en el tiempo extra después de tener un marcador de 35-7 en el tercer cuarto. Durante un periodo de 40 partidos desde finales de 1988 hasta el primer partido de los playoffs de 1990, Montana completó un récord de 36-4 como titular. Lanzó 80 pases de anotación, sólo 28 intercepciones y ganó ambos Super Bowls.
Una lesión en el codo hizo que Montana se perdiera la temporada de 1991. Unas complicaciones en la recuperación le obligaron a descansar hasta el partido final de 1992. Con Steve Young establecido como quarterback titular de los 49ers, Montana fue canjeado a Kansas City en 1993. Allí lideró a los Kansas City Chiefs hasta los playoffs en sus dos temporadas con ellos antes de decidir que, a la edad de 38 años, finalmente se había cansado del fútbol americano.
En el 2006 ESPN lo ubicó en el puesto 25 de los atletas más grandes del Siglo XX.